Riesgos y daños asociados al maíz transgénico

El maíz (Zea mays L.) transformado con un gen de la bacteria Bacillus thuringiensis (Bt) comprende el 49% de todo el maíz en los Estados Unidos. La entrada de tejido de maíz senescente que expresa el gen Bt puede afectar a los invertebrados que habitan en arroyos y que procesan los desechos vegetales, especialmente las especies de tricópteros relacionadas con el grupo objetivo de plagas de lepidópteros. Nuestro objetivo fue evaluar el riesgo asociado con los residuos de maíz transgénicos que ingresan a las corrientes. Primero, mostramos que la entrada de tejido de maíz después de la cosecha se extendió durante meses en una corriente. En segundo lugar, al utilizar ensayos biológicos de laboratorio basados ​​en el barrenador de maíz europeo [Ostrinia nubilalis (Hübner)], no encontramos bioactividad de la proteína Cry1Ab en tejido de maíz senescente después de 2 semanas de exposición a ambientes terrestres o acuáticos. En tercer lugar, mostramos que las líneas casi isogénicas BT modifican el crecimiento y la supervivencia de algunas especies de invertebrados. De las cuatro especies de invertebrados no objetivo que se alimentaron con líneas casi isogénicas de Bt, el crecimiento de dos tricópteros estrechamente relacionados no se vio afectado negativamente, mientras que un tipúlido (mosca de la grulla) presentó tasas de crecimiento reducidas, y un isópodo mostró un crecimiento y supervivencia reducidos en la linea casi isogénica Cry1Ab pero no en el stacked Cry1Ab + Cry3Bb1 near-isoline. Debido a la falta de evidencia de bioactividad de Bt después de 2 semanas y debido a la falta de efectos no objetivos sobre la stacked near-isoline, sugerimos que las diferencias mediadas por tejido causaron las diferentes respuestas entre las especies y no la presencia de la proteína Cry1Ab. En general, nuestros resultados proporcionan evidencia de que los efectos adversos no objetivo a los descomponedores acuáticos implican interacciones complejas que surgen de la genética de las plantas y el medio ambiente, y que no pueden atribuirse a la presencia de proteínas Cry1Ab.

Corn (Zea mays L.) transformed with a gene from the bacterium Bacillus thuringiensis (Bt) comprises 49% of all corn in the United States. The input of senesced corn tissue expressing the Bt gene may impact stream-inhabiting invertebrates that process plant debris, especially trichopteran species related to the target group of lepidopteran pests. Our goal was to assess risk associated with transgenic corn debris entering streams. First, we show the input of corn tissue after harvest was extended over months in a stream. Second, using laboratory bioassays based on European corn borer [Ostrinia nubilalis (Hübner)], we found no bioactivity of Cry1Ab protein in senesced corn tissue after 2 wk of exposure to terrestrial or aquatic environments. Third, we show that Bt near-isolines modify growth and survivorship of some species of invertebrates. Of the four nontarget invertebrate species fed Bt near-isolines, growth of two closely related trichopterans was not negatively affected, whereas a tipulid crane fly exhibited reduced growth rates, and an isopod exhibited reduced growth and survivorship on the Cry1Ab near-isoline but not on the stacked Cry1Ab + Cry3Bb1 near-isoline. Because of lack of evidence of bioactivity of Bt after 2 wk and because of lack of nontarget effects on the stacked near-isoline, we suggest that tissue-mediated differences, and not the presence of the Cry1Ab protein, caused the different responses among the species. Overall, our results provide evidence that adverse effects to aquatic nontarget shredders involve complex interactions arising from plant genetics and environment that cannot be ascribed to the presence of Cry1Ab proteins.

Una síntesis de estudios de laboratorio y de campo sobre los efectos del maíz transgénico Bacillus thuringiensis (Bt) en lepidópteros no blanco.

A synthesis of laboratory and field studies on the effects of transgenic Bacillus thuringiensis (Bt) maize on non-target Lepidoptera.

En Uruguay está permitido el cultivo de maíz Bt genéticamente modificado (GM) ( Zea mays L.) eventos MON810 y Bt11. Las regulaciones locales especifican que el 10% del cultivo debe ser un cultivar no transgénico como área de refugio para la biodiversidad, y la distancia de otros cultivos de maíz no transgénico debe ser superior a 250 m para evitar la polinización cruzada. Sin embargo, se desconoce el grado de fertilización cruzada entre cultivos de maíz en Uruguay. El nivel de presencia adventicia de material GM en cultivos no GM es un tema relevante para la agricultura orgánica, la conservación in situ de recursos genéticos y producción de semillas. En la investigación aquí reportada, se evaluó la ocurrencia y frecuencia de la fertilización cruzada entre cultivos comerciales de maíz GM y no GM en Uruguay. La metodología consistió en muestreo y detección en campo mediante DAS-ELISA y PCR. Se identificaron cinco casos de pares de campos donde los cultivos de maíz GM se cultivaron cerca de cultivos de maíz no GM. Estos casos tenían el potencial de fertilización cruzada considerando la distancia entre cultivos y la similitud de las fechas de siembra. La presencia accidental de material GM en la descendencia de cultivos no GM se encontró en tres de los cinco casos. La presencia accidental del evento MON810 o Bt11 en maíz no modificado genéticamente, que se distinguieron utilizando cebadores específicos, coincidió con los eventos en las fuentes supuestas de polen transgénico. Los porcentajes de plántulas transgénicas en la descendencia de cultivos no modificados genéticamente se estimaron en 0,56 %, 0,83 % y 0,13 % para tres sitios de muestreo con distancias de 40, 100 y 330 m respectivamente de los cultivos modificados genéticamente. Esta es una primera indicación de que la presencia accidental de transgenes en cultivos de maíz no GM ocurrirá en Uruguay si no se proporciona aislamiento por distancia y/o tiempo. Estos hallazgos contribuyen a la evaluación de la aplicabilidad de la “política de convivencia regulada” en Uruguay.

The cultivation of genetically modified (GM) Bt maize (Zea mays L.) events MON810 and Bt11 is permitted in Uruguay. Local regulations specify that 10% of the crop should be a non-GM cultivar as refuge area for biodiversity, and the distance from other non-GM maize crops should be more than 250 m in order to avoid cross-pollination. However, the degree of cross-fertilization between maize crops in Uruguay is unknown. The level of adventitious presence of GM material in non-GM crops is a relevant issue for organic farming, in situ conservation of genetic resources and seed production. In the research reported here, the occurrence and frequency of cross-fertilization between commercial GM and non-GM maize crops in Uruguay was assessed. The methodology comprised field sampling and detection using DAS-ELISA and PCR. Five field-pair cases where GM maize crops were grown near non-GM maize crops were identified. These cases had the potential to cross-fertilize considering the distance between crops and the similarity of the sowing dates. Adventitious presence of GM material in the offspring of non-GM crops was found in three of the five cases. Adventitious presence of event MON810 or Bt11 in non-GM maize, which were distinguished using specific primers, matched the events in the putative sources of transgenic pollen. Percentages of transgenic seedlings in the offspring of the non-GM crops were estimated as 0.56%, 0.83% and 0.13% for three sampling sites with distances of respectively 40, 100 and 330 m from the GM crops. This is a first indication that adventitious presence of transgenes in non-GM maize crops will occur in Uruguay if isolation by distance and/or time is not provided. These findings contribute to the evaluation of the applicability of the “regulated coexistence policy” in Uruguay.

El artículo es una puesta al día sobre la situación de la bioseguridad respecto al maíz en México. En el país existe una polémica sobre la conveniencia de sembrar liberalizadamente maíz transgénico a nivel comercial en el territorio, pues México es centro de origen del cultivo y hay riesgos de que se afecte la diversidad genética de éste. A la vez, existen poderosos intereses económicos que presionan para la liberalización de la siembra. A la fecha, en el país sólo están permitidas las siembras experimentales con restricciones, de acuerdo a la Ley de Bioseguridad aprobada en 2005. En el texto se hace una síntesis de los principales eventos de esta polémica desde que se descubrió contaminación por transgenes en parcelas campesinas de maíz en Oaxaca en 2001. Se expone brevemente la Ley de Bioseguridad y el Régimen Especial de Protección al Maíz que contiene, así como un proyecto recientemente aprobado para investigación de variedades de maíz en parcelas campesinas de la Sierra Norte de Puebla, en el que participan el gobierno del estado, la compañía Monsanto, la Asociación de Productores de Maíz de la Confederación Nacional Campesina y la Universidad Agraria Antonio Narro. Se concluye haciendo un balance del proceso sociopolítico respecto a la liberación del maíz transgénico en México, de los riesgos que esto implica y, se sugieren algunas medidas de política para proteger la diversidad genética del maíz mexicano.

This article gives a recent view about present events in Mexico concer-ning maize’s biosafety. There exists a debate in the country about the convenience of liberalizing transgenic maize’s production in the territory, as Mexico is the center of origin of the crop and there exists considerable genetic diversity, so transgenic varieties, being freely cultivated, could affect this diversity. In the mean time, there are powerful economic interests that make pressure to liberalize transgenic maize production in Mexico. Until now, it is only permitted to do field trials with these new plants, ruled by Biosafety Law approved in 2005. In the manuscript we make a description of events related with maize’s biosafety since the first discovery of trans-genes contamination in Oaxaca in 2001. In this way we expose briefly Bisoafety Law and its Special Maize’s Regime, as well as a recently approved research project to generate knowledge about Mexican maize’s varieties in Sierra Norte de Puebla. Participants in this project are Puebla’s government, Monsanto Company, a maize ́s producers union that is part of National Peasant Confederation and Agrarian Uni-versity Antonio Narro. In the last part we try to make a balance of the sociopolitical process concerning maize ́s biosafety, the risks contained in this and we make some suggestions about public policies to protect genetic diversity of the crop.

Resumimos los principales puntos del debate internacional sobre los estudios de riesgo para la salud de los principales OGM comestibles comercializados. Estos OGM son la soja, el maíz y la colza diseñados para contener nuevos residuos de pesticidas, ya que han sido modificados para ser tolerantes a herbicidas (principalmente Roundup) o para producir toxinas Bt mutadas. Los riesgos crónicos alimentarios debatidos pueden provenir de efectos impredecibles de mutagénesis de inserción, efectos metabólicos o de los nuevos residuos de pesticidas. Las pruebas reglamentarias más detalladas sobre los OGM son pruebas de alimentación de tres meses de duración en ratas de laboratorio, que se evalúan bioquímicamente. Las pruebas no son obligatorias y no se realizan de forma independiente. Las empresas mantienen en secreto los datos de las pruebas y los resultados correspondientes. Nuestros análisis previos de datos regulatorios brutos a estos niveles, tomando los ejemplos representativos de tres maíces transgénicos NK 603, MON 810 y MON 863, nos llevaron a concluir que las toxicidades hepatorrenales eran posibles y que eran necesarias pruebas más prolongadas. Nuestro estudio fue criticado por la empresa que desarrolló los OGM en cuestión y por los organismos reguladores, principalmente por las interpretaciones biológicas divergentes de los efectos bioquímicos y fisiológicos estadísticamente significativos. Presentamos las razones científicas de las interpretaciones biológicas tan diferentes y también destacamos las deficiencias de los protocolos experimentales diseñados por la empresa. El debate implica una enorme responsabilidad hacia la salud pública y es imprescindible debido a la inexistencia de trazabilidad o estudios epidemiológicos en los países productores de OGM.

We summarize the major points of international debate on health risk studies for the main commercialized edible GMOs. These GMOs are soy, maize and oilseed rape designed to contain new pesticide residues since they have been modified to be herbicide-tolerant (mostly to Roundup) or to produce mutated Bt toxins. The debated alimentary chronic risks may come from unpredictable insertional mutagenesis effects, metabolic effects, or from the new pesticide residues. The most detailed regulatory tests on the GMOs are three-month long feeding trials of laboratory rats, which are biochemically assessed. The tests are not compulsory, and are not independently conducted. The test data and the corresponding results are kept in secret by the companies. Our previous analyses of regulatory raw data at these levels, taking the representative examples of three GM maize NK 603, MON 810, and MON 863 led us to conclude that hepatorenal toxicities were possible, and that longer testing was necessary. Our study was criticized by the company developing the GMOs in question and the regulatory bodies, mainly on the divergent biological interpretations of statistically significant biochemical and physiological effects. We present the scientific reasons for the crucially different biological interpretations and also highlight the shortcomings in the experimental protocols designed by the company. The debate implies an enormous responsibility towards public health and is essential due to nonexistent traceability or epidemiological studies in the GMO-producing countries.

El presente artículo proporciona una visión actual de la situación de los cultivos transgénicos en México y en el mundo, para de ahí ubicar el debate contemporáneo respecto de estas nuevas plantas y los organismos genéticamente modificados (OGM) en general. De esta manera, se describe cuáles eran los temas de discusión en la década de 1980, cuando comienzan a aparecer los primeros OGM y cómo se ha reposicionado la polémica en la actualidad. Se enfatizan los impactos socioeconómicos, políticos y culturales de estos nuevos organismos en los países como México, con una agricultura débil, dependencia alimentaria y alta biodiversidad. Asimismo, se analiza la situación de México respecto de los OGM, resaltando la polémica en torno al maíz transgénico en el país. Finalmente, se concluye con una breve reflexión respecto de la pertinencia de liberar en la agricultura mexicana la siembra de estas nuevas plantas, específicamente el maíz, y cómo afectaría esto la situación agrícola y alimentaria del país.

Se ha tenido éxito, con los cultivos transgénicos que producen toxinas de Bacillus thuringiensis (Bt) para el control de plagas de insectos, pero su eficacia se reduce cuando las plagas desarrollan resistencia. En este trabajo se revisó la definición de resistencia desarrollada en el campo, la relación entre la resistencia y los problemas de control de campo, la teoría subyacente de las estrategias para retrasar la resistencia y los métodos de monitoreo de la resistencia. También se analizaron los datos de monitoreo de resistencia de los cinco continentes informados en 41 estudios que evalúan las respuestas de poblaciones de campo de 11 plagas de lepidópteros a cuatro toxinas Bt producidas por el maíz y el algodón Bt. Después de más de una década desde la comercialización inicial de los cultivos Bt, la mayoría de las poblaciones de plagas objetivo siguen siendo susceptibles, mientras que la resistencia desarrollada en el campo se ha documentado en algunas poblaciones de tres especies de polillas noctuid: Spodoptera frugiperda (JE Smith) al Cry1F en maíz Bt en Puerto Rico , Busseola fusca (Fuller) a CrylAb en maíz Bt en Sudáfrica, y Helicoverpa zea (Boddie) a CrylAc y Cry2Ab en algodón Bt en el sureste de Estados Unidos. Los resultados de campo son consistentes con las predicciones de la teoría, lo que sugiere que los factores que retrasan la resistencia incluyen la herencia recesiva de la resistencia, abundantes refugios de plantas hospederas no transgénicas y cultivos Bt de dos toxinas implantados separadamente de los cultivos de toxina Bt. La información obtenida de los análisis sistemáticos de los datos de monitoreo de resistencia puede ayudar a mejorar la durabilidad de los cultivos insecticidas transgénicos. Finalmente se recomienda el uso continuo de la definición de resistencia citada aquí y fomentar las discusiones sobre qué acciones reglamentarias, si existen, deben ser activadas por datos específicos sobre la magnitud, la distribución y el impacto de la resistencia desarrollada en el campo.

Transgenic crops producing Bacillus thuringiensis (Bt) toxins for insect pest control have been successful, but their efficacy is reduced when pests evolve resistance. Here we review the definition of field-evolved resistance, the relationship between resistance and field control problems, the theory underlying strategies for delaying resistance, and resistance monitoring methods. We also analyze resistance monitoring data from five continents reported in 41 studies that evaluate responses of field populations of 11 lepidopteran pests to four Bt toxins produced by Bt corn and cotton. After more than a decade since initial commercialization of Bt crops, most target pest populations remain susceptible, whereas field-evolved resistance has been documented in some populations of three noctuid moth species: Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) to Cry1F in Bt corn in Puerto Rico, Busseola fusca (Fuller) to CrylAb in Bt corn in South Africa, and Helicoverpa zea (Boddie) to CrylAc and Cry2Ab in Bt cotton in the southeastern United States. Field outcomes are consistent with predictions from theory, suggesting that factors delaying resistance include recessive inheritance of resistance, abundant refuges of non-Bt host plants, and two-toxin Bt crops deployed separately from one-toxin Bt crops. The insights gained from systematic analyses of resistance monitoring data may help to enhance the durability of transgenic insecticidal crops. We recommend continued use of the longstanding definition of resistance cited here and encourage discussions about which regulatory actions, if any, should be triggered by specific data on the magnitude, distribution, and impact of field-evolved resistance.

El propósito de este estudio fue examinar la contaminación de los genes Cry1 y Cry1Ab de Bacillus thuringiensis y maíz transgénico en mejillones silvestres de agua dulce recolectados en sitios ubicados cerca de los campos de maíz. Además, los mejillones se trasplantaron durante 2 meses a un sitio en el río Huron, río arriba al río Richelieu, que está sujeto a la cría intensiva de maíz. Los mejillones estaban significativamente contaminados por ambos genes en sus branquias, glándulas digestivas y gónadas, según lo determinado por la metodología de qPCR. El análisis de la secuencia génica confirmó la presencia del gen transgénico de Cry1Ab de maíz en tejidos de mejillón. En un intento por explicar la presencia del transgen en los tejidos del mejillón, se cultivaron bacterias heterótrofas de la superficie del agua y muestras de sedimentos en placas de agar en el río Richelieu en mayo y agosto. El transgen se encontró en dos de seis muestras de agua superficial y en una muestra de sedimento. El estudio reveló que la exposición al gen Cry1Ab de maíz transgénico en mejillones parece proceder por ingestión de microorganismos durante la alimentación.

The purpose of this study was to examine the contamination of cry1 and cry1Ab genes from Bacillus thuringiensis and transgenic corn in feral freshwater mussels collected from sites located in proximity of corn fields. In addition, mussels were transplanted for 2 months to a site in the Huron River, upstream to the Richelieu River, which is subject to intensive corn farming. Mussels were significantly contaminated by both genes in their gills, digestive glands, and gonads, as determined by qPCR methodology. Gene sequence analysis confirmed the presence of transgenic corn cry1Ab gene in mussel tissues. In an attempt to explain the presence of the transgene in mussel tissues, heterotrophic bacteria were grown from surface water and sediment samples on agar plates in the Richelieu River in May and August. The transgene was found at two out of six surface water samples and in one sediment sample. The study revealed that exposure to transgenic corn cry1Ab gene in mussels seems to proceed by ingestion of microorganisms during feeding.

Una posible consecuencia de plantar organismos genéticamente modificados (OGM) en los centros de origen de los cultivos es el flujo de genes no deseado hacia las variedades locales tradicionales. En 2001, un estudio informó la presencia del promotor transgénico 35S en variedades locales de maíz muestreadas en 2000 de la Sierra Juárez de Oaxaca, México. El análisis de una gran muestra tomada de la misma región en 2003 y 2004 no pudo confirmar la existencia de transgenes, lo que arrojó dudas sobre los resultados anteriores. Estos dos estudios se basaron en diferentes procedimientos analíticos y de muestreo y, por lo tanto, son difíciles de comparar. Aquí, presentamos nuevos datos moleculares para esta región que confirman la presencia de transgenes en tres de las 23 localidades muestreadas en 2001. Las secuencias transgénicas no se detectaron en muestras tomadas en 2002 de nueve localidades, mientras que las muestras dirigidas tomadas en 2004 de dos de las localidades positivas Se encontró nuevamente que las localidades de 2001 contenían secuencias transgénicas. Estos hallazgos sugieren la persistencia o reintroducción de transgenes hasta 2004 en esta área. Abordamos la variabilidad en la detección de secuencias recombinantes analizando la consistencia de los ensayos moleculares actuales. También presentamos resultados teóricos sobre las limitaciones de estimar la probabilidad de detección de transgenes en muestras tomadas de variedades locales. La inclusión de un número limitado de gametos femeninos y, lo que es más importante, las distribuciones transgénicas agregadas pueden reducir significativamente las probabilidades de detección. Nuestras consideraciones analíticas y de muestreo ayudan a explicar las discrepancias entre los diferentes esfuerzos de detección, incluido el que se presenta aquí, y brindan consideraciones para el establecimiento de protocolos de monitoreo para detectar la presencia de transgenes entre poblaciones estructuradas de variedades locales.

A possible consequence of planting genetically modified organisms (GMOs) in centres of crop origin is unintended gene flow into traditional landraces. In 2001, a study reported the presence of the transgenic 35S promoter in maize landraces sampled in 2000 from the Sierra Juarez of Oaxaca, Mexico. Analysis of a large sample taken from the same region in 2003 and 2004 could not confirm the existence of transgenes, thereby casting doubt on the earlier results. These two studies were based on different sampling and analytical procedures and are thus hard to compare. Here, we present new molecular data for this region that confirm the presence of transgenes in three of 23 localities sampled in 2001. Transgene sequences were not detected in samples taken in 2002 from nine localities, while directed samples taken in 2004 from two of the positive 2001 localities were again found to contain transgenic sequences. These findings suggest the persistence or re-introduction of transgenes up until 2004 in this area. We address variability in recombinant sequence detection by analyzing the consistency of current molecular assays. We also present theoretical results on the limitations of estimating the probability of transgene detection in samples taken from landraces. The inclusion of a limited number of female gametes and, more importantly, aggregated transgene distributions may significantly lower detection probabilities. Our analytical and sampling considerations help explain discrepancies among different detection efforts, including the one presented here, and provide considerations for the establishment of monitoring protocols to detect the presence of transgenes among structured populations of landraces.

Se analizan aspectos del mejoramiento autóctono de maíz (AMB), biología reproductiva, estado actual de la tecnología del ADN recombinante (RDNAT) y la Ley Mexicana de Bioseguridad de Organismos Genéticamente Modificados, con el fin de inferir sobre las consecuencias de la probable acumulación de ADN transgénico en el genomas de las más de 50 razas nativas de maíz, como efecto colateral de la liberación comercial de maíz genéticamente modificado (MMG) en México. Se discuten las diferencias entre una primera ola de GMM que se importó como grano de EE. UU. y una posible segunda "ola" de GMM. Se discuten los hábitos reproductivos del maíz que ayudan al flujo de nuevos alelos en sus poblaciones, así como las prácticas de AMB que mejorarán el entrecruzamiento entre razas de maíz y GMM. La falta de control del locus de inserción en la transformación comercial del maíz es un hecho documentado; por lo tanto, 50 eventos transgénicos independientes (ITE) disponibles en todo el mundo en el mercado de semillas probablemente estén dispersos por todo el espacio cromosómico. Tal condición hace posible que todos los ITE puedan apilarse en un genotipo de planta a través de la hibridación sexual. Esos eventos independientes podrían potencialmente fluir y acumularse en las más de 50 razas nativas mexicanas de maíz. No se sabe si existe un umbral de daño irreversible más allá del cual se provoca la diversidad de maíces nativos; por lo tanto, el Principio de Precaución debe prevalecer sobre cualquier otro tipo de consideración. Concluimos que se debe realizar una investigación relevante y comprender las implicaciones antes de cualquier lanzamiento comercial de GMM en México.

Aspects of autochthonous maize breeding (AMB), reproductive biology, current status of recombinant DNA technology (RDNAT), and the Mexican Law of Biosafety of Genetically Modified Organisms are analyzed in order to infer on the consequences of the likely accumulation of transgenic DNA in the genomes of the more than 50 native races of maize, as a collateral effect of commercial release of genetically modified maize (GMM) in México. Differences between a first wave of GMM that was imported as grain from USA and a prospective second "wave" of GMM are discussed. Reproductive habits of maize that help the flow of new alleles into its populations as well as AMB practices that will enhance intercrossing between maize races and GMM are discussed. The lack of control of the insertion locus in commercial transformation of maize is a documented fact; hence, 50 independent transgenic events (ITE) available worldwide in the seed market are probably scattered throughout the chromosomal space. Such condition makes it possible that all ITE could be stacked into one plant genotype through sexual hybridization. Those independent events could potentially flow and accumulate in the more than 50 Mexican native races of maize. It is not known whether there is a threshold of irreversible damage beyond which the diversity of native maize is provoked; hence, the Precautionary Principle should prevail over any other type of consideration. We conclude that relevant research should be conducted and implications understood previous to any commercial release of GMM in México.