Impactos de los cultivos transgénicos sobre los polinizadores y los insectos no blanco

Brasil es el segundo productor mundial de plantas modificadas genéticamente. Esta práctica agrícola expone a los polinizadores nativos al contacto e ingestión de proteínas de Bacillus thuringiensis (por ejemplo, toxinas Cry) procedentes de plantas transgénicas. plantas transgénicas. Además, las abejas nativas también están expuestas a diversos herbicidas aplicados a los cultivos, incluido el glifosato. Se sabe poco sobre los posibles efectos del glifosato y las proteínas Cry en las abejas sin aguijón, especialmente en lo que respecta a la exposición en un estadio inmaduro. Aquí demostramos por primera vez que glifosato es letal, y que las toxinas Cry (Cry1F, Cry2Aa) alteran el desarrollo de la abeja sin aguijón Melipona quadrifasciata al contaminar el alimento de las larvas. El glifosato era muy tóxico para las larvas de abeja, matándolas a todas a los pocos días de exposición. Las abejas tratadas con proteínas Cry2Aa en comparación con los controles negativos. Las tratadas con la proteína Cry1F también sufrieron retrasos en su desarrollo, en comparación con los controles negativos. En conclusión, las proteínas Cry1F, Cry2Aa y el herbicida glifosato fueron muy tóxicos para la abeja sin aguijón M. quadrifasciata, causando efectos letales o subletales que pueden perjudicar gravemente el crecimiento y la viabilidad de la colonia y reducir la capacidad de polinización. y reducir la capacidad de polinización.

Brazil is the second largest producer of genetically modified plants in the world. This agricultural practice exposes native pollinators to contact and ingestion of Bacillus thuringiensis proteins (e.g. Cry toxins) from transgenic plants. Furthermore, native bees are also exposed to various herbicides applied to crops, including glyphosate. Little is known about the possible effects of glyphosate and Cry proteins on stingless bees, especially regarding exposure at an immature stage. Here, we show for the first time that glyphosate is lethal, and that Cry toxins (Cry1F, Cry2Aa) alter the development of the stingless bee Melipona quadrifasciata upon contamination of larval food. Glyphosate was very toxic to the bee larvae, killing all of them within only a few days of exposure. Bees treated with Cry2Aa proteins had a higher survival rate and were delayed in their development, compared to the negative controls. Those treated with the Cry1F protein also suffered delays in their development, compared to the negative controls. In conclusion, the proteins Cry1F, Cry2Aa, and the herbicide glyphosate were highly toxic to the stingless bee M. quadrifasciata, causing lethal or sublethal effects which can severely impair colony growth and viability, and reduce pollination ability.

El uso de herbicidas a base de glifosato en los agroecosistemas ha aumentado en los últimos años debido a la aparición de cultivos genéticamente modificados resistentes al glifosato y de malas hierbas resistentes. Esto es alarmante por sus posibles efectos nocivos en organismos no blanco. En el África subsahariana, por ejemplo Ghana, muchos agricultores rurales no han recibido formación sobre el uso de herbicidas a base de glifosato, por lo que tienden a aplicar en sus explotaciones concentraciones superiores a las recomendadas. Por ello, en este estudio se investigó el efecto de los herbicidas a base de glifosato sobre los insectos beneficiosos en condiciones de laboratorio, utilizando como modelos a Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae, Apini) e Hypotrigona ruspolii (Magretti) (Hymenoptera: Apidae, Meliponini). Las abejas se pusieron en contacto durante 24 h con la concentración recomendada de Sunfosato 360 SL, un herbicida a base de glifosato, 2 x la concentración recomendada, o agua destilada como control. El efecto del herbicida sobre las abejas se comparó con el de un insecticida a base de lambda-cialotrina. En general, murieron más abejas tras entrar en contacto con plantas recién rociadas con el herbicida que con papel de filtro tratado con herbicida. En ambos casos, murieron más abejas tras el contacto con la concentración más alta del herbicida. Estos resultados sugieren que los insectos beneficiosos, en concreto A. mellifera y H. ruspolii, pueden morir si son rociados o entran en contacto con plantas que han sido recién rociadas con (más de) la concentración recomendada de herbicidas a base de glifosato. Por lo tanto, es importante restringir el acceso y el uso de estos herbicidas a personal capacitado que cumpla las directrices de aplicación, es decir, las concentraciones recomendadas y el momento de aplicación. Pulverizar en un momento en que los insectos están volando puede ser perjudicial para los insectos beneficiosos, como las abejas polinizadoras, los parasitoides y los depredadores.

The use of glyphosate-based herbicides in agroecosystems has increased over the past few years because of the advent of genetically modified glyphosate-resistant crops and resistant weeds. This is alarming because of potential damaging effects on non-target organisms. In sub-Saharan Africa, for example Ghana, many rural farmers have not received training in the use of glyphosate-based herbicides, thus tend to apply higher than recommended concentrations on farms. Therefore, this study investigated the effect of glyphosate-based herbicides on beneficial insects under laboratory conditions, using Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae, Apini) and Hypotrigona ruspolii (Magretti) (Hymenoptera: Apidae, Meliponini) as models. The bees were put in contact for 24 h with the recommended concentration of Sunphosate 360 SL, a glyphosate-based herbicide, 2 x the recommended concentration, or distilled water as control. The effect of the herbicide on the bees was compared to the effect of a lambda-cyhalothrin insecticide. Generally, more bees died after contact with plants freshly sprayed with the herbicide than on herbicide-treated filter paper. In both cases, more bees died after contact with the higher concentration of the herbicide. These findings suggest that beneficial insects, specifically A. mellifera and H. ruspolii, may get killed if they are sprayed upon or come into contact with plants that have been freshly sprayed with (more than) the recommended concentration of glyphosate-based herbicides. Therefore, it is important to restrict access and use of such herbicides to trained personnel who will comply with spraying guidelines, that is, recommended concentrations and timing of spray. Spraying at a time when insects are flying about may be detrimental to beneficial insects such as pollinator bees, parasitoids, and predators.

Existe una preocupación creciente sobre la pérdida de polinizadores, fenómeno que supone una amenaza para la conservación de la biodiversidad y la producción sostenible de alimentos a escala global. En general, hay un consenso sobre el carácter multifactorial de este problema, y los plaguicidas han sido señalados como uno de los factores implicados. La exposición de polinizadores a plaguicidas se da a través de diferentes rutas, y las consecuencias de esta exposición dependen de si los niveles de los plaguicidas que se encuentran en el medio superan el umbral de toxicidad considerado como peligroso para su salud. Numerosos estudios muestran los efectos dañinos de ciertos plaguicidas, no sólo a dosis letales, sino también a concentraciones menores (sub-letales) que son a menudo detectadas en los recursos florales de los que se alimentan los polinizadores. El conocimiento de los niveles de exposición y las mezclas de plaguicidas a las que se enfrentan los polinizadores, y de las consecuencias de esta exposición, son esenciales para dirigir futuras investigaciones que cubran las incertidumbres actuales, y orienten así unas medidas estratégicas de regulación de plaguicidas que garanticen la conservación de estos importantes organismos.

La creciente pérdida de colonias de abejas en muchos países ha provocado una oleada de estudios sobre los factores que afectan a su salud. En Norteamérica, los principales cultivos, como el maíz y la soja, se realizan con un uso extensivo de pesticidas que pueden afectar a organismos no objetivo como las abejas. Además, los biosólidos, utilizados como enmienda del suelo, representan fuentes adicionales de metales en los agroecosistemas; sin embargo, no hay información sobre cómo estos metales podrían afectar a las abejas. En estudios anteriores investigamos los efectos de dosis ambientalmente relevantes de herbicidas y metales, cada uno por separado, en abejas melíferas enjauladas. El presente estudio tenía como objetivo investigar los efectos de mezclas de herbicidas (glifosato y atrazina) y metales (cadmio y hierro), ya que estas mezclas representan condiciones de exposición más realistas. Se midieron los niveles de metales, vitamina E, carotenoides, retinaldehído, at-retinol, isómeros del ácido retinoico (9-cis RA, 13-cis RA, at-RA) y los metabolitos 13-cis-4-oxo-RA y at-4-oxo-RA en abejas alimentadas durante 10 días con jarabe contaminado. Las mezclas de herbicidas y cadmio, que no afectaron a la viabilidad de las abejas, redujeron su contenido en α- y β-carotenoides y aumentaron el 9-cis-RA, así como el 13-cis-4-oxo-RA, sin modificar los niveles de at-retinol. El tratamiento de las abejas con glifosato, una combinación de atrazina y cadmio o mezclas de herbicidas promovió la peroxidación lipídica. El hierro se bioconcentró en las abejas y provocó altos niveles de peroxidación lipídica. Los metales también disminuyeron el contenido de zeaxantina en las abejas. Estos resultados muestran que las mezclas de atrazina, glifosato, cadmio y hierro pueden afectar a diferentes reacciones que tienen lugar en la vía metabólica de la vitamina A en la abeja melífera.

The increasing loss of bee colonies in many countries has prompted a surge of studies on the factors affecting bee health. In North America, main crops such as maize and soybean are cultivated with extensive use of pesticides that may affect non-target organisms such as bees. Also, biosolids, used as a soil amendment, represent additional sources of metals in agroecosystems; however, there is no information about how these metals could affect the bees. In previous studies we investigated the effects of environmentally relevant doses of herbicides and metals, each individually, on caged honey bees. The present study aimed at investigating the effects of mixtures of herbicides (glyphosate and atrazine) and metals (cadmium and iron), as these mixtures represent more realistic exposure conditions. Levels of metal, vitamin E, carotenoids, retinaldehyde, at-retinol, retinoic acid isomers (9-cis RA, 13-cis RA, at-RA) and the metabolites 13-cis-4-oxo-RA and at-4-oxo-RA were measured in bees fed for 10 days with contaminated syrup. Mixtures of herbicides and cadmium that did not affect bee viability, lowered bee α- and β-carotenoid contents and increased 9-cis-RA as well as 13-cis-4-oxo-RA without modifying the levels of at-retinol. Bee treatment with either glyphosate, a combination of atrazine and cadmium, or mixtures of herbicides promoted lipid peroxidation. Iron was bioconcentrated in bees and led to high levels of lipid peroxidation. Metals also decreased zeaxanthin bee contents. These results show that mixtures of atrazine, glyphosate, cadmium and iron may affect different reactions occurring in the metabolic pathway of vitamin A in the honey bee.

La creciente pérdida de colonias de abejas en muchos países ha provocado un aumento de estudios sobre los factores que están afectando la salud de ellas. En América del Norte, los principales cultivos como el maíz y la soja se cultivan con uso extensivo de plaguicidas que pueden afectar a organismos no objetivo, como las abejas. Además, los biosólidos, utilizados como enmienda del suelo, representan fuentes adicionales de metales en los agroecosistemas; sin embargo, no hay información sobre cómo estos metales podrían afectar a las abejas. En estudios anteriores investigamos los efectos de dosis ambientalmente relevantes de herbicidas y metales, cada uno individualmente, en abejas melíferas enjauladas. El presente estudio está dirigido a investigar los efectos de mezclas de herbicidas (glifosato y atrazina) y metales (cadmio y hierro), ya que estas mezclas representan condiciones de exposición más realistas. Niveles de metales, vitamina E, carotenoides, retinaldehído, retinol-at, isómeros del ácido retinoico (9-cis RA, 13-cis RA, at-RA) y los metabolitos 13-cis-4-oxo-RA y at-4-oxo-RA se midieron en abejas alimentadas durante 10 días con jarabe contaminado. Mezclas de herbicidas y cadmio que no afectaron la viabilidad de las abejas, redujeron los carotenoides a y b; y aumentaron el 9-cis-RA así como 13-cis-4-oxo-RA sin modificar la niveles de retinol-at. Los tratamientos de abejas con glifosato, una combinación de atrazina y cadmio, o las mezclas de herbicidas promovieron la peroxidación de lípidos. El hierro fue bioconcentrado en las abejas y condujo a altos niveles de peroxidación lipídica. Los metales también disminuyeron el contenido de zeaxantina en las abejas. Estos resultados muestran que las mezclas de atrazina, glifosato, cadmio y hierro pueden afectar diferentes reacciones que ocurren en la vía metabólica de la vitamina A de abejas melíferas.

The increasing loss of bee colonies in many countries has prompted a surge of studies on the factors affecting bee health. In North America, main crops such as maize and soybean are cultivated with extensive use of pesticides that may affect non-target organisms such as bees. Also, biosolids, used as a soil amendment, represent additional sources of metals in agroecosystems; however, there is no information about how these metals could affect the bees. In previous studies we investigated the effects of environmentally relevant doses of herbicides and metals, each individually, on caged honey bees. The present study aimed at investigating the effects of mixtures of herbicides (glyphosate and atrazine) and metals (cadmium and iron), as these mixtures represent more realistic exposure conditions. Levels of metal, vitamin E, carotenoids, retinaldehyde, at-retinol, retinoic acid isomers (9-cis RA, 13-cis RA, at-RA) and the metabolites 13-cis-4-oxo-RA and at-4-oxo-RA were measured in bees fed for 10 days with contaminated syrup. Mixtures of herbicides and cadmium that did not affect bee viability, lowered bee aand b-carotenoid contents and increased 9-cis-RA as well as 13-cis-4-oxo-RA without modifying the levels of at-retinol. Bee treatment with either glyphosate, a combination of atrazine and cadmium, or mixtures of herbicides promoted lipid peroxidation. Iron was bioconcentrated in bees and led to high levels of lipid peroxidation. Metals also decreased zeaxanthin bee contents. These results show that mixtures of atrazine, glyphosate, cadmium and iron may affect different reactions occurring in the metabolic pathway of vitamin A in the honey bee.

La disminución de la población de polinizadores es un fenómeno preocupante en todo el mundo. En Norteamérica, el uso extensivo de herbicidas en los cultivos de maíz y soja puede afectar a la salud de organismos no objetivo como la abeja melífera. En este estudio, abejas melíferas en cajas fueron expuestas a dosis realistas de atrazina, metolacloro y glifosato durante 10 días a través de jarabe contaminado. La peroxidación de los lípidos se evaluó mediante la prueba de la sustancia reactiva del ácido tiobarbitúrico (TBARS), y los antioxidantes derivados de la dieta -carotenoides, todo-trans-retinol (at-ROH) y α-tocoferol- se detectaron y cuantificaron mediante técnicas de HPLC de fase inversa. Se observaron aumentos significativos del consumo de jarabe en las abejas melíferas expuestas al metolacloro, y se registró un menor valor de TBARS para la dosis más alta. No se observó ninguna relación entre la peroxidación de los lípidos y los niveles de antioxidantes. Sin embargo, tanto el β-caroteno, que resultó ser el carotenoide más abundante, como el at-ROH (derivado del β-caroteno) disminuyeron con dosis crecientes de atrazina y glifosato. En cambio, el metolacloro aumentó los niveles de at-ROH sin ningún efecto sobre el β-caroteno. Estos resultados demuestran que el sistema carotenoide-retinoide de las abejas melíferas puede verse alterado por dosis subletales de herbicidas realistas en el campo.

The decline in the population of pollinators is a worrying phenomenon worldwide. In North America, the extensive use of herbicides in maize and soya crops may affect the health of nontarget organisms like the honey bee. In this study, caged honey bees were exposed to realistic doses of atrazine, metolachlor, and glyphosate for 10 days via contaminated syrup. Peroxidation of lipids was evaluated using the thiobarbituric acid reactive substance (TBARS) test, and diet-derived antioxidants—carotenoids, all-trans-retinol (at-ROH) and α-tocopherol—were detected and quantified using reversed-phase HPLC techniques. Significant increases in syrup consumption were observed in honey bees exposed to metolachlor, and a lower TBARS value was recorded for the highest dose. No relationship was observed between the peroxidation of lipids and the levels of antioxidants. However, β-carotene, which was found to be the most abundant carotenoid, and at-ROH (derived from β-carotene) both decreased with increasing doses of atrazine and glyphosate. In contrast, metolachlor increased levels of at-ROH without any effects on β-carotene. These results show that the honey bee carotenoid–retinoid system may be altered by sublethal field-realistic doses of herbicides.

El glifosato (GLY) es un herbicida muy utilizado en la agricultura para el control de las malas hierbas. Aunque existen informes sobre el impacto de GLY en caracoles, crustáceos y anfibios, pocos estudios han investigado sus efectos subletales en organismos no blanco como la abeja melífera Apis mellifera, principal vector del polen en cultivos comerciales. Aquí, probamos si la exposición a tres concentraciones subletales de GLY (2,5, 5 y 10 mg l-1: correspondientes a 0,125, 0,250 y 0,500 μg por animal) afecta a la trayectoria de vuelo de regreso de las abejas melíferas en campo abierto. Realizamos un experimento en el que se entrenó a las abejas melíferas en un alimentador artificial, se las capturó, se las alimentó con una solución azucarada que contenía trazas de GLY y se las liberó desde un lugar nuevo una o dos veces. Sus trayectorias de regreso a casa se siguieron con tecnología de radar armónico. Se observó que las abejas alimentadas con una solución que contenía 10 mg l-1 de GLY dedicaban más tiempo a realizar vuelos de regreso que las abejas de control o las abejas tratadas con concentraciones inferiores. También realizaron más luces homin f indirectas. Además, la proporción de vuelos directos de vuelta a casa realizados tras una segunda liberación desde el mismo lugar aumentó en las abejas de control, pero no en las abejas tratadas. Estos resultados sugieren que, en las abejas melíferas, la exposición a los niveles de GLY habituales en los entornos agrícolas deteriora las capacidades cognitivas necesarias para recuperar e integrar la información espacial con el fin de regresar con éxito a la colmena. Por lo tanto, la navegación de las abejas melíferas se ve afectada por la ingestión de trazas del herbicida más utilizado en todo el mundo, con posibles consecuencias negativas a largo plazo para el éxito de forrajeo de las colonias.

Glyphosate (GLY) is a herbicide that is widely used in agriculture for weed control. Although reports about the impact of GLY in snails, crustaceans and amphibians exist, few studies have investigated its sublethal effects in non-target organisms such as the honeybee Apis mellifera, the main pollen vector in commercial crops. Here, we tested whether exposure to three sublethal concentrations of GLY (2.5, 5 and 10 mg l−1: corresponding to 0.125, 0.250 and 0.500 μg per animal) affects the homeward flight path of honeybees in an open field. We performed an experiment in which forager honeybees were trained to an artificial feeder, and then captured, fed with sugar solution containing traces of GLYand released from a novel site either once or twice. Their homeward trajectories were tracked using harmonic radar technology. We found that honeybees that had been fed with solution containing 10 mg l−1 GLY spent more time performing homeward flights than control bees or bees treated with lower concentrations. They also performed more indirect homin f lights. Moreover, the proportion of direct homeward flights performedafter a second release from the same site increased in control beesbut not in treated bees. These results suggest that, in honeybees,exposure to levels of GLY commonly found in agricultural settingsimpairs the cognitive capacities needed to retrieve and integrate spatial information for a successful return to the hive. Therefore, honeybee navigation is affected by ingesting traces of the most widely used herbicide worldwide, with potential long-term negative consequences for colony foraging success.

Utilizando la determinación precisa de especies de polen por métodos microscópicos convencionales, acompañada de marcadores genéticos moleculares, encontramos que las abejas recolectan polen de soya GM (genéticamente modificada) y lo incorporar a la miel de Yucatán. Muestras de panal de miel de Las Flores, Campeche, México, a menudo contenían polen de soya. El polen de la miel se analizó en nueve muestras; seis contenían polen de soya sustancial y dos resultaron positivo para soya GM. Nuestros análisis confirman las observaciones de campo de que las abejas melíferas, Apis mellifera, recogen polen y néctar de soja. El riesgo resultante para la producción de miel en la Península de Yucatán y en México se evidencia en la reducción de precios del 12% cuando se detectan productos transgénicos y los envíos son rechazados. Aunque esto afecta solo al 1% de la miel de exportación actual (2011-2013) la soja GM es una amenaza no reconocida para la apicultura y su economía en una de las áreas de producción de miel más importantes del mundo.

Using precise pollen species determination by conventional microscopic methods, accompanied by molecular genetic markers, we found bees collect GMO (genetically modified) soybean pollen and incorporate it in Yucatan honey. Honey comb samples from Las Flores, Campeche, Mexico, often contained soybean pollen. Pollen in honey was analyzed in nine samples; six contained substantial soy pollen and two tested positive for soybean GMO. Our analyses confirm field observations that honey bees, Apis mellifera, gather soybean pollen and nectar. The resultant risk for honey production in the Yucata´n Peninsula and Mexico is evident in wholesale price reduction of 12% when GMO products are detected and honey consignments are rejected. Although this affects only 1% of current export honey (2011–2013) GMO soybean is an unacknowledged threat to apiculture and its economics in one of the world’s foremost honey producing areas.

El glifosato (GLY) es un herbicida de amplio espectro que se utiliza para el control de maleza. Los efectos subletales de GLY en organismos no objetivo como los insectos polinizadores aún no se han evaluado. Apis mellifera es el principal polinizador en entornos agrícolas y es un modelo bien conocido para la investigación del comportamiento. Las abejas también son biosensores precisos de contaminantes ambientales y su respuesta conductual apetitiva es una herramienta adecuada para probar los efectos subletales de los agroquímicos. Estudiamos los efectos de dosis realistas de campo de GLY en abejas. expuestos crónica o agudamente al herbicida. Nos enfocamos en sensibilidad a la sacarosa, olfativo asociativo elemental y no elemental condicionamiento de la respuesta de extensión de la probóscide (PER), y comportamiento relacionado con la búsqueda de alimento. Encontramos una sensibilidad reducida a la sacarosa y rendimiento de aprendizaje para los grupos expuestos crónicamente a GLY concentraciones dentro del rango de dosis recomendadas. Cuando El acondicionamiento PER olfativo se realizó con recompensa de sacarosa con las mismas concentraciones de GLY (exposición aguda), aprendizaje elemental y la retención de memoria a corto plazo disminuyó significativamente en comparación con controles. El aprendizaje asociativo no elemental también se vio afectado por una exposición aguda a trazas GLY. En conjunto, estos resultados implican que GLY en concentraciones encontradas en agroecosistemas como resultado de La pulverización estándar puede reducir la sensibilidad a la recompensa del néctar y perjudicar aprendizaje asociativo en abejas. Sin embargo, ningún efecto sobre la búsqueda de alimentos se encontró comportamiento. Por lo tanto, especulamos que el éxito las abejas forrajeras podrían convertirse en una fuente de flujo constante de néctar con Rastros de GLY que luego podrían distribuirse entre compañeros de nido, almacenado.

Glyphosate (GLY) is a broad-spectrum herbicide used for weed control. The sub-lethal impact of GLY on non-target organisms such as insect pollinators has not yet been evaluated. Apis mellifera is the main pollinator in agricultural environments and is a well-known model for behavioural research. Honeybees are also accurate biosensors of environmental pollutants and their appetitive behavioural response is a suitable tool with which to test sub-lethal effects of agrochemicals. We studied the effects of field-realistic doses of GLY on honeybees exposed chronically or acutely to the herbicide. We focused on sucrose sensitivity, elemental and non-elemental associative olfactory conditioning of the proboscis extension response (PER), and foraging-related behaviour. We found a reduced sensitivity to sucrose and learning performance for the groups chronically exposed to GLY concentrations within the range of recommended doses. When olfactory PER conditioning was performed with sucrose reward with the same GLY concentrations (acute exposure), elemental learning and short-term memory retention decreased significantly compared with controls. Non-elemental associative learning was also impaired by an acute exposure to GLY traces. Altogether, these results imply that GLY at concentrations found in agro-ecosystems as a result of standard spraying can reduce sensitivity to nectar reward and impair associative learning in honeybees. However, no effect on foragingrelated behaviour was found. Therefore, we speculate that successful forager bees could become a source of constant inflow of nectar with GLY traces that could then be distributed among nestmates, stored in the hive and have long-term negative consequences on colony performance.

El Bacillus thuringiensis (Bt) y sus cristales proteínicos se utilizan en todo el mundo, ya sea en forma de aerosol o cuando se expresan en cultivos transgénicos, para el control de insectos plaga. Sin embargo, debido a su uso intensivo, existe un debate sobre la implicación de este insecticida microbiano en las pérdidas de colonias de abejas. En este estudio, con un enfoque escalonado y utilizando microcolonias de laboratorio, se evaluaron los posibles peligros letales y subletales sobre la reproducción de las colonias y el comportamiento de búsqueda de alimento de las obreras del abejorro Bombus terrestris (L.) de dos cepas comerciales de Bt: kurstaki (Dipel®) y aizawai (Xentari®). Los abejorros, al igual que las abejas melíferas, se utilizan intensivamente en la agricultura moderna para la polinización y cumplen una función crucial en el ecosistema natural. Resultados: La exposición de los abejorros, por vía dérmica o a través del polen tratado, a cualquiera de las dos formulaciones Bt en sus dosis recomendadas para el campo (0,1%) no causó ninguna reducción de la supervivencia. Sin embargo, cuando se aplicó en el agua azucarada de alimentación, el aizawai mató a todas las obreras a una concentración del 0,1%, pero este efecto letal se perdió al 0,01%. En cuanto a los efectos reproductivos, el kurstaki fue inocuo, mientras que el aizawai al 0,1% administrado en el agua azucarada de alimentación y en el polen redujo la reproducción en un 100 y un 31%, respectivamente. Las dosis inferiores de aizawai al 0,01% en el agua azucarada no mostraron más efectos. Además, el kurstaki al 0,1% y el aizawai al 0,01% en el agua azucarada de alimentación no perjudicaron el comportamiento de búsqueda de alimento, lo que resultó en un rendimiento normal de la colonia de nidos. Conclusión: Los resultados con kurstaki y aizawai demostraron que, en general, las cepas Bt son seguras para los abejorros B. terrestris, aunque en algunos casos hubo efectos perjudiciales que dependieron de la cepa y la vía de exposición. Además, los autores creen que para sacar conclusiones firmes sobre los peligros del Bt para los abejorros se necesitaría más información sobre las concentraciones relevantes de productos Bt en el medio ambiente. De ahí que se recomiende la realización de pruebas rutinarias de efectos letales y subletales para determinar el uso combinado de productos Bt y abejorros en la agricultura moderna. c© 2009 Society of Chemical Industry

Bacillus thuringiensis (Bt) and its protein crystals are used worldwide, either as a spray or when expressed in transgenic crops, for the control of pest insects. However, owing to their intensive use, there exists a debate regarding the involvement of this microbial insecticide in bee colony losses. In this study, in a tiered approach using laboratory microcolonies, an evaluation was made of the potential lethal and sublethal hazards on colony reproduction and foraging behaviour of workers of the bumblebee Bombus terrestris (L.) of two commercial Bt strains: kurstaki (Dipel®) and aizawai (Xentari®). Bumblebees, like honey bees, are intensively used in modern agriculture for pollination and fulfil a crucial role in the natural ecosystem. RESULTS: Exposure of bumblebees dermally or via treated pollen to either of the two Bt formulations at their field recommended rates (0.1%) caused no reduction in survival. However, when applied in the feeding sugar water, aizawai killed all workers at a concentration of 0.1%, but this lethal effect was lost at 0.01%. With respect to reproductive effects, kurstaki was harmless, while aizawai at 0.1% delivered in the feeding sugar water and pollen reduced reproduction by 100 and 31% respectively. Lower doses of 0.01% aizawai in the sugar water showed no more effect. In addition, kurstaki at 0.1% and aizawai at 0.01% in the feeding sugar water did not impair the foraging behaviour, resulting in normal nest colony performance. CONCLUSION: The results with kurstaki and aizawai demonstrated that, in general, the Bt strains are safe to B. terrestris bumblebees, although in some cases there were detrimental effects that depended on strain and route of exposure. In addition, the authors believe that to draw firm conclusions regarding the hazards of Bt to bumblebees would require more information on relevant concentrations of Bt products in the environment. Hence, routine testing for lethal and sublethal effects is recommended to ascertain combined use of Bt products and bumblebees in modern agriculture. c© 2009 Society of Chemical Industry