Impactos de los cultivos transgénicos sobre los polinizadores y los insectos no blanco

El glifosato es un agroquímico ampliamente utilizado. Sin embargo, solo unos pocos estudios han investigado su efecto sobre las abejas, específicamente su influencia en su actividad de alimentación. Este artículo proporciona un resumen de los resultados de investigación destacados sobre este tema, publicados en revistas en el campo de la biología experimental. El efecto de las concentraciones de glifosato de uso común en la navegación de las abejas melíferas se ha evaluado en varios estudios, así como las concentraciones que, según se informa, son subletales. La exposición a este herbicida aumenta el tiempo de vuelo de regreso a la colmena y afecta las trayectorias de vuelo de estas abejas. Estos resultados implican que el glifosato en ciertas concentraciones reduce su sensibilidad a las recompensas de néctar en las memorias asociativas. El contacto de las abejas con concentraciones no letales de glifosato produce efectos subletales que afectan la búsqueda de alimento.

Glyphosate is a widely used agrochemical. Nevertheless, only a few studies have investigated its effect on bees, specifically its influence on their foraging activity. This article provides a summary of the prominent research results on this issue, published in journals in the field of experimental biology. The effect of commonly used concentrations of glyphosate on honey bee navigation has been evaluated in several studies, as well as concentrations that are reportedly sublethal. Exposure to this herbicide increases the flight time back to the hive and affects the flight trajectories of these bees. These results imply that glyphosate at certain concentrations reduces their sensitivity to nectar rewards in associative memories. The contact of bees with non-lethal concentrations of glyphosate results in sublethal effects that affect foraging. In the future, the behaviour of glyphosate and its effect on bees in their natural environment need to be explored.

Los insectos se enfrentan a multitud de factores de estrés antropogénicos, y el reciente declive de su biodiversidad amenaza los ecosistemas y las economías de todo el planeta. Hemos investigado el impacto del glifosato, el herbicida más utilizado en todo el mundo, sobre los abejorros. Las colonias de abejorros mantienen a sus crías a altas temperaturas mediante termogénesis activa, un requisito previo para el crecimiento y la reproducción de la colonia. Utilizando un enfoque comparativo dentro de la colonia para examinar los efectos de la exposición a largo plazo al glifosato en la termorregulación individual y colectiva, encontramos que mientras que los efectos son débiles a nivel individual, la capacidad colectiva para mantener las altas temperaturas necesarias para la cría disminuye en más de un 25% durante los períodos de limitación de recursos. Para los polinizadores de nuestros ecosistemas sometidos a fuertes tensiones, la exposición al glifosato conlleva costes ocultos que hasta ahora se han pasado por alto en gran medida.

Insects are facing a multitude of anthropogenic stressors, and the recent decline in their biodiversity is threatening ecosystems and economies across the globe. We investigated the impact of glyphosate, the most commonly used herbicide worldwide, on bumblebees. Bumblebee colonies maintain their brood at high temperatures via active thermogenesis, a prerequisite for colony growth and reproduction. Using a within-colony comparative approach to examine the effects of long-term glyphosate exposure on both individual and collective thermoregulation, we found that whereas effects are weak at the level of the individual, the collective ability to maintain the necessary high brood temperatures is decreased by more than 25% during periods of resource limitation. For pollinators in our heavily stressed ecosystems, glyphosate exposure carries hidden costs that have so far been largely overlooked.

Las abejas melíferas muestran una importante capacidad polinizadora y desempeñan papeles vitales en la mejora del rendimiento de los cultivos y el aumento de la diversidad genética de las plantas, generando así enormes beneficios económicos para el ser humano. Sin embargo, la supervivencia de las abejas melíferas se ve afectada por una serie de estreses biológicos y abióticos, como los efectos de hongos, bacterias, virus, parásitos y, sobre todo, productos agroquímicos. El glifosato, un herbicida de amplio espectro que se utiliza sobre todo en la agricultura para controlar las malas hierbas, tiene efectos letales y subletales en las abejas melíferas. Aquí resumimos los avances recientes en la investigación sobre los efectos del glifosato en las abejas melíferas, incluidos los efectos en su comportamiento, crecimiento y desarrollo, procesos metabólicos y defensa inmunitaria, proporcionando una referencia detallada para estudiar el mecanismo de acción de los pesticidas. Además, se ofrecen posibles orientaciones para futuras investigaciones sobre la toxicidad del glifosato en las abejas melíferas.

Honeybees show an important pollination ability and play vital roles in improving crop yields and increasing plant genetic diversity, thereby generating tremendous economic benefits for humans. However, honeybee survival is affected by a number of biological and abiotic stresses, including the effects of fungi, bacteria, viruses, parasites, and especially agrochemicals. Glyphosate, a broad-spectrum herbicide that is primarily used for weed control in agriculture, has been reported to have lethal and sublethal effects on honeybees. Here, we summarize recent advances in research on the effects of glyphosate on honeybees, including effects on their behaviors, growth and development, metabolic processes, and immune defense, providing a detailed reference for studying the mechanism of action of pesticides. Furthermore, we provide possible directions for future research on glyphosate toxicity to honeybees.

El glifosato (GLY) es un herbicida muy utilizado en la agricultura. Considerado inicialmente como no tóxico o ligeramente tóxico para las abejas, GLY y sus diferentes formulaciones han demostrado, más recientemente, afectar negativamente la supervivencia, desarrollo y comportamiento de estos insectos, incluso cuando se utilizan en las dosis y concentraciones recomendadas por el fabricante. Por lo tanto, los resultados de la investigación sobre la toxicidad de GLY para las abejas suelen ser contradictorios, lo que hace que un metaanálisis sea interesante para la integración de datos, generando un resultado estadísticamente confiable. Por lo tanto, este estudio tuvo como objetivo evaluar los efectos de GLY sobre la mortalidad de las abejas a través de un metanálisis. Para ello, se realizó una búsqueda en las bases de datos Web of Science, CAPES (Coordinación para el Perfeccionamiento del Personal de Educación Superior - Brasil), Scopus y PubMed. Se consideraron los artículos que evaluaron el efecto de GLY sobre la mortalidad de las abejas publicados entre 1945 y octubre de 2020. Una vez obtenidos los datos, se utilizó el software R para realizar las pruebas metaanalíticas. Se seleccionaron dieciséis artículos sobre mortalidad con 34 conjuntos de datos. La mayoría de los lances demostraron diferencias entre los grupos de control y experimentales, mostrando que los tratamientos con GLY provocaron una mayor mortalidad de las abejas. Los resultados considerando la metodología utilizada (ingestión o contacto), la fase del ciclo biológico (adultos o larvas) y la dosis (dosis ecológicamente relevante y recomendada por el fabricante) fueron diferentes al compararlos con sus respectivos grupos de control. Por lo tanto, GLY puede considerarse tóxico para las abejas. Es importante enfatizar que este metaanálisis identificó que los trabajos que evalúan la toxicidad de GLY para las abejas aún son escasos, tanto por efectos letales como subletales, principalmente para especies de abejas solitarias y sin aguijón.

Glyphosate (GLY) is an herbicide widely used in agriculture. First considered as non-toxic or slightly toxic to bees, GLY and its different formulations have shown, more recently, to affect negatively the survival, development and behavior of these insects, even when used in doses and concentrations recommended by the manufacturer. Thus, the results of research on the toxicity of GLY to bees are often conflicting, which makes a meta-analysis interesting for data integration, generating a statistically reliable result. Therefore, this study aimed to evaluate the GLY effects on mortality of bees through a meta-analysis. For this, a search was carried out in the databases Web of Science, CAPES (Coordination for the Improvement of Higher Education Personnel - Brazil), Scopus, and PubMed. Papers that evaluated the effect of GLY on bee mortality published between 1945 and October 2020, were considered. After obtaining the data, R software was used to perform the meta-analytical tests. Sixteen papers on mortality were selected with 34 data sets. Most of the sets demonstrated differences between the control and experimental groups, showing that the treatments with GLY caused higher mortality of bees. The results considering the methodology used (ingestion or contact), the phase of the biological cycle (adults or larvae), and the dose (ecologically relevant dose and recommended by the manufacturer) were different when compared with their respective control groups. Therefore, GLY can be considered toxic to bees. It is important to emphasize that this meta-analysis identified that papers assessing the toxicity of GLY to bees are still scarce, for both lethal and sublethal effects, mainly for stingless and solitary bee species.

Las abejas (Apis mellifera) juegan un papel importante en la agricultura en todo el mundo. Varios factores, incluidos los agroquímicos, pueden afectar la salud de las abejas melíferas, incluida la fragmentación del hábitat, la aplicación de pesticidas y las plagas. La creciente población humana y el consiguiente aumento de la producción de cultivos han llevado a un uso generalizado de agroquímicos y existe una creciente preocupación de que estos plaguicidas afecten negativamente a los polinizadores. El presente estudio compara la exposición aguda a imidacloprid (0,2 y 0,4 mgL-1), etión (80 y 106,7 mgL-1) o glifosato (0,12 y 0,24 mgL-1) en el aprendizaje y el movimiento aversivos, con la exposición crónica a estas y mayores concentraciones sobre el movimiento, los ritmos circadianos y la supervivencia en las abejas recolectoras. Para los estudios de aprendizaje agudo, se llevó a cabo un experimento de caja lanzadera azul / amarilla; observamos la elección de las abejas melíferas siguiendo estímulos aversivos y neutros. En los estudios de aprendizaje, las abejas de control pasaron> 50% del tiempo en amarillo, lo que no es consistente con la literatura previa sobre sesgos de color en la subespecie o región del estudio. El aparato de aprendizaje también se utilizó para estimar los efectos de la movilidad dentro de los 20 minutos posteriores a la exposición. La exposición crónica (hasta 2 semanas) con las métricas anteriores fue registrada por un sistema de monitoreo automatizado. En experimentos de exposición crónica, RoundUp® también se probó para compararlo con su ingrediente activo, el glifosato. Descubrimos que el imidacloprid y el etión tienen impactos negativos sobre el aprendizaje y el movimiento aversivos después de una dosis única y que los efectos de la exposición crónica dependían de la dosis de estos dos insecticidas. Por el contrario, el glifosato no tuvo ningún efecto sobre el aprendizaje y menos sobre el movimiento; RoundUp® mostró resultados dependientes de la dosis en el ritmo circadiano. En general, los resultados sugieren que la exposición a corto plazo al imidacloprid y al etión afecta negativamente a las abejas recolectoras y la exposición crónica al glifosato puede afectar el éxito de la polinización.

Honeybees (Apis mellifera) play an important role in agriculture worldwide. Several factors including agrochemicals can affect honey bee health including habitat fragmentation, pesticide application, and pests. The growing human population and subsequent increasing crop production have led to widespread use of agrochemicals and there is growing concern that pollinators are being negatively impacted by these pesticides. The present study compares acute exposure to imidacloprid (0.2 and 0.4 mgL−1), ethion (80 and 106.7 mgL−1) or glyphosate (0.12 and 0.24 mgL−1) on aversive learning and movement, to chronic exposure at these and higher concentrations on movement, circadian rhythms, and survival in honey bee foragers. For acute learning studies, a blue/yellow shuttle box experiment was conducted; we observed honey bee choice following aversive and neutral stimuli. In learning studies, control bees spent >50% of the time on yellow which is not consistent with previous color bias literature in the subspecies or region of the study. The learning apparatus was also used to estimate mobility effects within 20 min of exposure. Chronic exposure (up to 2 weeks) with the above metrics was recorded by an automated monitoring system. In chronic exposure experiments, RoundUp®, was also tested to compare to its active ingredient, glyphosate. We found that imidacloprid and ethion have negative impacts on aversive learning and movement following a single-dose and that chronic exposure effects were dose-dependent for these two insecticides. In contrast, glyphosate had no effect on learning and less of an effect on movement; RoundUp® showed dose-dependent results on circadian rhythmicity. Overall, the results suggest that short-term exposure to imidacloprid and ethion adversely affect honey bee foragers and chronic exposure to glyphosate may affect pollination success.

Después de 25 años de cultivo de algodón genéticamente modificado en México, el flujo genético entre individuos transgénicos y sus parientes silvestres representa una oportunidad para analizar los impactos de la presencia de genes novedosos en procesos ecológicos y evolutivos en condiciones naturales. Mostramos evidencia integral empírica sobre los efectos fisiológicos, metabólicos y ecológicos de la introgresión transgénica en algodón silvestre, Gossypium hirsutum. Se reporta que la expresión de los genes cry y cp4-epsps en algodón silvestre en condiciones naturales altera la inducibilidad del néctar extraforal y, por lo tanto, su asociación con diferentes especies de hormigas: el predominio de la especie defensiva Camponotus planatus en plantas Bt, la presencia de cp4-epsps sin papel de defensa de las hormigas Monomorium ebeninum, y de las invasoras Paratrechina longicornis en plantas silvestres sin transgenes. Además, encontramos un aumento en daños por herbivoría a plantas con cp4-epsps. Nuestros resultados revelan la influencia de la expresión transgénica sobre las interacciones ecológicas nativas. Estos hallazgos pueden ser útiles en el diseño de metodologías de evaluación de riesgos para organismos genéticamente modificados y la conservación in situ de metapoblaciones de G. hirsutum.

After 25 years of genetically modifed cotton cultivation in Mexico, gene flow between transgenic individuals and their wild relatives represents an opportunity for analysing the impacts of the presence of novel genes in ecological and evolutionary processes in natural conditions. We show comprehensive empirical evidence on the physiological, metabolic, and ecological efects of transgene introgression in wild cotton, Gossypium hirsutum. We report that the expression of both the cry and cp4-epsps genes in wild cotton under natural conditions altered extraforal nectar inducibility and thus, its association with diferent ant species: the dominance of the defensive species Camponotus planatus in Bt plants, the presence of cp4-epsps without defence role of Monomorium ebeninum ants, and of the invasive species Paratrechina longicornis in wild plants without transgenes. Moreover, we found an increase in herbivore damage to cp4-epsps plants. Our results reveal the infuence of transgene expression on native ecological interactions. These fndings can be useful in the design of risk assessment methodologies for genetically modifed organisms and the in situ conservation of G. hirsutum metapopulations.

La exposición a sustancias químicas antropogénicas puede comprometer indirectamente la salud animal al perturbar la microbiota intestinal. Por ejemplo, el ampliamente utilizado herbicida glifosato puede afectar la microbiota de las abejas melíferas, reduciendo la abundancia de especies bacterianas benéficas que contribuyen a la regulación inmunitaria y la resistencia a patógenos. Estudios previos no han abordado cómo este impacto depende de la concentración, duración de la exposición o etapa de establecimiento de la microbiota. Las abejas obreras adquieren su microbiota de compañeros de nido en etapas tempranas de la vida adulta, cuando también pueden ser expuestos a productos químicos colectados por abejas recolectoras o agregados a las colmenas. Nosotros investigamos cómo la microbiota intestinal de las abejas se ve afectada por diferentes concentraciones de glifosato y comparamos los efectos con los causados por la tilosina, un antibiótico comúnmente utilizado para tratar las colmenas. Tratamos a las abejas trabajadoras recién emergidas en la etapa donde adquieren la microbiota y también trabajadoras con microbiota intestinal establecida. Los tratamientos consistieron en la exposición a jarabe de sacarosa que contenía glifosato en concentraciones que variaban desde 0,01 mM a 1,0 mM o tilosina a 0,1 mM. Basado en la secuenciación de amplicones ARNr 16S y la determinación de abundancias mediante PCR cuantitativa (qPCR), el glifosato perturbó la microbiota intestinal de las abejas melíferas independientemente de su edad o período de exposición. Snodgrassella alvi fue la especie bacteriana más afectada y respondió al glifosato de forma dosis-dependiente. La tilosina también perturbó la microbiota, especialmente en la etapa de adquisición, y los efectos difirieron marcadamente de aquellos ocasiados por el glifosato. Estos hallazgos muestran que dosis subletales de glifosato (0.04 a 1,0 mM) y tilosina (0,1 mM) afectan la microbiota de las abejas melíferas.

Exposure to anthropogenic chemicals may indirectly compromise animal health by perturbing the gut microbiota. For example, the widely used herbicide glyphosate can affect the microbiota of honey bees, reducing the abundance of beneficial bacterial species that contribute to immune regulation and pathogen resistance. Previous studies have not addressed how this impact depends on concentration, duration of exposure, or stage of microbiota establishment. Worker bees acquire their microbiota from nestmates early in adult life, when they can also be exposed to chemicals collected by foragers or added to the hives. Here, we investigated how the gut microbiota of honey bees is affected by different concentrations of glyphosate and compared the effects with those caused by tylosin, an antibiotic commonly used to treat hives. We treated newly emerged workers at the stage at which they acquire the microbiota and also workers with established gut microbiota. Treatments consisted of exposure to sucrose syrup containing glyphosate in concentrations ranging from 0.01 mM to 1.0 mM or tylosin at 0.1 mM. Based on 16S rRNA amplicon sequencing and quantitative PCR (qPCR) determination of abundances, glyphosate perturbed the gut microbiota of honey bees regardless of age or period of exposure. Snodgrassella alvi was the most affected bacterial species and responded to glyphosate in a dose-dependent way. Tylosin also perturbed the microbiota, especially at the stage of acquisition, and the effects differed sharply from the effects of glyphosate. These findings show that sublethal doses of glyphosate (0.04 to 1.0 mM) and tylosin (0.1 mM) affect the microbiota of honey bees.

El sueño juega un papel esencial en la homeostasis neural y energética de los animales. Las abejas de miel (Apis mellifera) manifiestan el estado de sueño como una reducción del tono muscular y los movimientos antenales, mismo que es susceptible a alteraciones físicas o químicas. Este insecto social es uno de los más importantes polinizadores en ecosistemas agrícolas, estando expuestos a una gran variedad de agroquímicos, que podrían afectar su comportamiento del sueño. La ingesta de glifosato (GLY), el herbicida más utilizado en todo el mundo, perjudica el aprendizaje, la capacidad de respuesta gustativa y la navegación en las abejas melíferas. En general, estas habilidades cognitivas están relacionadas con la cantidad y calidad del sueño. Además, ha sido informado que los animales expuestos a trastornos del sueño muestran alteraciones tanto en el metabolismo como en la consolidación de la memoria. En consecuencia, evaluamos el patrón de sueño de las abejas alimentadas con una solución de azúcar que contenía GLY (0, 25, 50 y 100 ng) cuantificando su actividad antenal durante la escotofase. Se encontró que la ingestión de 50 ng de GLY disminuyó tanto la actividad antenal como la frecuencia de los episodios de sueño. Esta profundización del sueño después de la ingesta de GLY podría explicarse como una consecuencia de la función regenerativa del sueño y el estrés metabólico inducido por el herbicida.

Sleep plays an essential role in both neural and energetic homeostasis of animals. Honey bees (Apis mellifera) manifest the sleep state as a reduction in muscle tone and antennal movements, which is susceptible to physical or chemical disturbances. This social insect is one of the most important pollinators in agricultural ecosystems, being exposed to a great variety of agrochemicals, which might affect its sleep behaviour. The intake of glyphosate (GLY), the herbicide most widely used worldwide, impairs learning, gustatory responsiveness and navigation in honey bees. In general, these cognitive abilities are linked with the amount and quality of sleep. Furthermore, it has been reported that animals exposed to sleep disturbances show impairments in both metabolism and memory consolidation. Consequently, we assessed the sleep pattern of bees fed with a sugar solution containing GLY (0, 25, 50 and 100 ng) by quantifying their antennal activity during the scotophase. We found that the ingestion of 50 ng of GLY decreased both antennal activity and sleep bout frequency. This sleep deepening after GLY intake could be explained as a consequence of the regenerative function of sleep and the metabolic stress induced by the herbicide.

El glifosato se ha convertido en el herbicida más vendido en agricultura, horticultura, silvicultura y medio urbano. Interrumpe la vía metabólica del shikimato y por lo tanto bloquea la producción de aminoácidos aromáticos, que son la base de varios metabolitos vegetales. La presencia de residuos de glifosato ha sido reportada en suelos de diversos entornos, pero los efectos sobre la fisiología vegetal y las consecuencias para las interacciones de especies son en gran parte desconocidas. Aquí destacamos la complejidad de estos procesos fisiológicos y argumentamos que los residuos de glifosato modulan las vías biosintéticas, de manera individual o interactiva, lo cual puede afectar las interacciones entre plantas y organismos heterótrofos. De esta forma, los residuos de glifosato pueden interferir sustancialmente con la resistencia de las plantas, la atracción de insectos benéficos, los cuales son elementos esenciales en el manejo integrado de plagas y ecosistemas saludables.

Glyphosate has become the best-selling herbicide used in agriculture, horticulture, silviculture, and urban environments. It disrupts the shikimate metabolic pathway and thereby blocks the production of aromatic amino acids, which are the basis for several plant metabolites. Glyphosate residues are reported in soils from diverse environments, but the effects on plant physiology and consequences for species interactions are largely unknown. Here, we emphasize the complexity of these physiological processes, and argue that glyphosate residues modulate biosynthetic pathways, individually or interactively, which may affect interactions between plants and heterotrophic organisms. In this way, glyphosate residues can substantially interfere with plant resistance and the attraction of beneficial insects, both of which are essential elements in integrated pest management and healthy ecosystems.

Las abejas melíferas son importantes para la seguridad alimentaria y el mantenimiento de la biodiversidad. Se ha presentado un colapso de las colonias ocasionado por la exposición a plaguicidas. El objetivo fue determinar y cuantificar la presencia de plaguicidas en miel y cera de colonias de abejas bajo colapso (BC), con (CA) y sin antecedentes de colapso (SA). Se analizaron cinco muestras de miel y cinco de cera de colonias CA y SA, así como dos de miel y de cera BC; las muestras fueron analizadas por LC-QTOF y GCMS/MS. Se detectaron en total 24 plaguicidas en miel y cera. El acetamiprid se encontró en el 100% de las muestras. En las colonias BC, presentaron en promedio altos niveles de acetamiprid en cera y miel (0.402 y 0.633 mg kg-1 respectivamente). Para las colonias CA, los promedios de acetamiprid fueron 0.686 y 0.266 mg kg-1 para cera y miel respectivamente, en las colonias SA, los promedios del acetamiprid en cera y miel fueron 0.234 y 0.404 mg kg-1 respectivamente. En conclusión, las colonias CA presentaron la mayor diversidad de plaguicidas seguidas por SA y BC. Estos resultados podrían sugerir la participación de los plaguicidas como causa del colapso de las colonias.

Honeybees are important for food security and biodiversity preservation. There has been a collapse of the colonies caused by exposure to pesticides. The aim was to determine and quantify the presence of pesticides in honey and wax from bee colonies, under collapse (BC) and with (CA) and without antecedent of collapse (SA). Five honey samples and five colony wax samples were analyzed from colonies CA y SA, as well as two of honey and two wax from colonies CB; samples were analyzed by LC-QTOF and GCMS/MS. 24 pesticides were detected in honey and wax analyzed. Acetamiprid was found in all samples. In colonies, CB the wax and honey had high averages levels of acetamiprid (0.402 and 0.633 mg kg-1 respectively). For wax and honey from colonies CA, the averages of acetamiprid were 0.686 and 0.266 mg kg-1 respectively. In wax and honey from colonies SA the averages of acetamiprid were 0.234 and 0.404 mg kg-1 respectively. In conclusion, the colonies CA had the greatest diversity of pesticides, followed by the group SA and finally BC. Our results suggest the participation of pesticides as a cause of colony collapse.