Riesgos y daños asociados al maíz transgénico

Aquí se analizan los potenciales riesgos, incertidumbres y peligros de la liberación a campo abierto de maíz transgénico en su centro de origen y diversidad: México. Se abordan los diferentes niveles de complejidad biológica y social, enfatizando la importancia del maíz en la cadena alimentaria, la cual puede ser afectada si se contamina con maíz transgénico bio-reactor que exprese sustancias no aptas para la alimentación

This article analyzes the potential risks, uncertainties, and hazards of releasing transgenic corn in open cropland at its center of origin and diversity: Mexico. We discuss the different levels of biological and social complexity, emphasizing corn’s importance in the food chain, which may be disrupted if it is contaminated with bio-reactive transgenic corn that expresses substances unsuited for food.

Este artículo, continuación de uno en el cual se muestran los trabajos de recolección de germoplasma de maíz y de la obtención de variedades criollas mejoradas, se hace con el objetivo, un tanto histórico, de mostrar que en nuestro país el gremio de mejoradores de esta planta ha continuado trabajando en la formación de híbridos de maíz de diferentes tipos: desde las cruzas dobles hasta las cruzas simples pasando por los híbridos trilineales y las variedades sintéticas. El repaso que se hace de los híbridos recientes muestra que no se han dejado de atender las regiones maiceras de México: desde las importantes áreas de riego en el centro, noroeste y noreste, hasta las regiones del sur y sureste en donde priva la agricultura campesina, no menos importante que la anterior. Se insiste en que con la producción de los nuevos híbridos el precio de la semilla en general tenderá a equilibrarse en relación con el de las compañías comerciales, y se destacan dos problemas importantes con el advenimiento de los híbridos transgénicos: la contaminación de las variedades criollas y la salud de los consumidores.

This article, which is a follow-up to one where maize germplasm collection and obtention of improved Creole varieties were shown, is presented with the somewhat historic objective of showing that the professional improvers of this plant in our country have continued to work in the development of corn hybrids of different types: from double to simple crosses, including trilinear hybrids and synthetic varieties. This review about recent hybrids shows that maize regions in México have not been left unattended, from the important irrigation areas in the center, northwest and northeast, to the south and southeastern regions where rainfed agriculture prevails, not less important than the former. We insist in the fact that with the production of new hybrids, the general seed price will tend to be balanced in relation to those of commercial companies, and we highlight two relevant problems with the development of transgenic hybrids: contamination of Creole varieties and the health of consumers.

México, como algunos otros países, es centro de origen y diversidad de decenas de especies de plantas cultivadas, entre las que destaca el maíz, del cual existen unas 60 razas cada una con diversas variedades domesticadas y silvestres. Este cereal no sólo constituye el alimento básico de Mesoamérica; además es uno de los pilares de la cultura de nuestro país. Aunque existe, desde 1998, una moratoria a la siembra a campo abierto bajo cualquier régimen (incluido el experimental) de maíz transgénico, su venta y uso sí está autorizada en el marco de la Asociación de Libre Intercambio de Norteamérica con Estados Unidos y Canadá. Esta situación, podría estar provocando contaminación transgénica en nuestro país, lo que podría tener consecuencias no deseadas a largo plazo, tanto en la salud como en el medio ambiente y la soberanía alimentaria de México. La Dra. Elena Álvarez-Buylla Roces, Doctora. en genética molecular y jefa del departamento de Ecología Funcional del Instituto de Ecología de la UNAM, nos habla en esta entrevista sobre la importancia de proteger la gran riqueza genética del maíz que existe en nuestro país, e impedir que siga contaminándose con transgenes. En caso de que no se atienda este problema de manera inmediata, se vislumbran algunos escenarios no deseados.

Mexico, like some other countries, is the center of origin and diversity of dozens of species of cultivated plants, among which corn stands out, of which there are about 60 races, each with various domesticated and wild varieties. This cereal is not only the basic food of Mesoamerica; It is also one of the pillars of our country's culture. Although there has been, since 1998, a moratorium on open field planting under any regime (including experimental) of transgenic corn, its sale and use is authorized within the framework of the North American Free Trade Association with the United States and Canada. This situation could be causing transgenic contamination in our country, which could have unwanted long-term consequences, both in health and in the environment and food sovereignty of Mexico. Dr. Elena Álvarez-Buylla Roces, Ph.D. in molecular genetics and head of the Department of Functional Ecology at the UNAM Institute of Ecology, speaks to us in this interview about the importance of protecting the great genetic wealth of corn that exists in our country, and preventing it from continuing to be contaminated with transgenes. If this problem is not addressed immediately, some unwanted scenarios may arise.

Presentamos por primera vez un análisis comparativo de datos de sangre y sistemas de órganos de ensayos con ratas alimentadas con tres principales maíz genéticamente modificado (GM) comercializados (NK 603, MON 810, MON 863), que están presentes en alimentos y piensos en el mundo. . NK 603 ha sido modificado para que sea tolerante al herbicida de amplio espectro Roundup y, por lo tanto, contiene residuos de esta formulación. MON 810 y MON 863 están diseñados para sintetizar dos toxinas Bt diferentes utilizadas como insecticidas. Se clasificaron aproximadamente 60 parámetros bioquímicos diferentes por órgano y se midieron en suero y orina después de 5 y 14 semanas de alimentación. Las ratas alimentadas con maíz transgénico se compararon primero con sus respectivos grupos de control equivalentes isogénicos o parentales no transgénicos. A esto le siguió una comparación con seis grupos de referencia, que habían consumido otras variedades de maíz no transgénico. Aplicamos métodos no paramétricos, incluidas comparaciones múltiples por pares con un enfoque de tasa de descubrimiento falso. El Análisis de Componentes Principales permitió investigar la dispersión de diferentes factores (sexo, semanas de alimentación, dieta, dosis y grupo). Nuestro análisis revela claramente para los tres OGM nuevos efectos secundarios relacionados con el consumo de maíz transgénico, que dependían del sexo y, a menudo, de la dosis. Los efectos se asociaron principalmente con el riñón y el hígado, los órganos desintoxicantes de la dieta, aunque fueron diferentes entre los tres OGM. También se observaron otros efectos en el corazón, las glándulas suprarrenales, el bazo y el sistema hematopoyético. Concluimos que estos datos resaltan signos de toxicidad hepatorrenal, posiblemente debido a los nuevos pesticidas específicos de cada maíz transgénico. Además, no se pueden excluir consecuencias metabólicas directas o indirectas no deseadas de la modificación genética.

We present for the first time a comparative analysis of blood and organ system data from trials with rats fed three main commercialized genetically modified (GM) maize (NK 603, MON 810, MON 863), which are present in food and feed in the world. NK 603 has been modified to be tolerant to the broad spectrum herbicide Roundup and thus contains residues of this formulation. MON 810 and MON 863 are engineered to synthesize two different Bt toxins used as insecticides. Approximately 60 different biochemical parameters were classified per organ and measured in serum and urine after 5 and 14 weeks of feeding. GM maize-fed rats were compared first to their respective isogenic or parental non-GM equivalent control groups. This was followed by comparison to six reference groups, which had consumed various other non-GM maize varieties. We applied nonparametric methods, including multiple pairwise comparisons with a False Discovery Rate approach. Principal Component Analysis allowed the investigation of scattering of different factors (sex, weeks of feeding, diet, dose and group). Our analysis clearly reveals for the 3 GMOs new side effects linked with GM maize consumption, which were sex-and often dose-dependent. Effects were mostly associated with the kidney and liver, the dietary detoxifying organs, although different between the 3 GMOs. Other effects were also noticed in the heart, adrenal glands, spleen and haematopoietic system. We conclude that these data highlight signs of hepatorenal toxicity, possibly due to the new pesticides specific to each GM corn. In addition, unintended direct or indirect metabolic consequences of the genetic modification cannot be excluded.

Este estudio evaluó la respuesta inmune intestinal y periférica al maíz modificado genéticamente (GM) en ratones en condiciones vulnerables. Los ratones destetados y viejos fueron alimentados con una dieta que contenía MON810 o su maíz de control parental o una dieta de gránulos que contenía maíz libre de transgénicos durante 30 y 90 días. El inmunofenotipo de los linfocitos intraepiteliales intestinales, del bazo y de la sangre de los ratones alimentados con maíz de control fue similar al de los ratones alimentados con gránulos. En comparación con el maíz de control, el maíz MON810 indujo alteraciones en el porcentaje de células T y B y de las subpoblaciones CD4+, CD8+, γδT y αβT de ratones destetados y viejos alimentados durante 30 o 90 días, respectivamente, en el intestino y sitios periféricos. También se encontró un aumento de IL-6, IL-13, IL-12p70 y MIP-1β en suero después de la alimentación con MON810. Estos resultados sugieren la importancia de la respuesta inmunitaria intestinal y periférica a la ingestión de cultivos transgénicos, así como la edad del consumidor en la evaluación de la seguridad de los transgénicos.

This study evaluated the gut and peripheral immune response to genetically modified (GM) maize in mice in vulnerable conditions. Weaning and old mice were fed a diet containing MON810 or its parental control maize or a pellet diet containing a GM-free maize for 30 and 90 days. The immunophenotype of intestinal intraepithelial, spleen, and blood lymphocytes of control maize fed mice was similar to that of pellet fed mice. As compared to control maize, MON810 maize induced alterations in the percentage of T and B cells and of CD4+, CD8+, γδT, and αβT subpopulations of weaning and old mice fed for 30 or 90 days, respectively, at the gut and peripheral sites. An increase of serum IL-6, IL-13, IL-12p70, and MIP-1β after MON810 feeding was also found. These results suggest the importance of the gut and peripheral immune response to GM crop ingestion as well as the age of the consumer in the GMO safety evaluation.

Para retrasar la evolución de la resistencia de los insectos a los cultivos transgénicos que producen toxinas de Bacillus thuringiensis (Bt), en muchas regiones se requieren de áreas considerados como "refugios" cercanos de plantas hospedantes que no producen toxinas Bt. Estos refugios se esperan sean más efectivos para disminuir la resistencia cuando la concentración de toxina en los cultivos Bt es lo suficientemente alta como para matar a todos o casi todos los insectos heterocigotos para la resistencia. Sin embargo, el maíz Bt, Zea mays, introducido recientemente no cumple con este criterio de "dosis alta" para el control del gusano de la raíz del maíz occidental (GRMO), Diabrotica virgifera virgifera. En el invernadero se utilizó un método para criar GRMO en maíz transgénico que expresaba la proteína Cry3Bb1, en el que aproximadamente el 25% de las larvas no expuestas previamente sobrevivieron en relación con la supervivencia de isolina (en comparación con el 1-4% en el campo). Después de tres generaciones de larvas totales en maíz Bt (colonia de exposición constante), la supervivencia larval de GRMO fue equivalente en maíz Bt y maíz de isolina en ensayos de invernadero, y la CL50 fue 22 veces mayor para la colonia de exposición constante para la colonia de control en bioensayos de dieta con proteínas Cry3Bb1 en dieta artificial. Después de seis generaciones de selección en invernadero, la proporción de recuperación larvaria en maíz Bt a maíz isolina en el campo fue 11.7 veces mayor para la colonia de exposición constante que para la colonia de control. La eliminación de la selección durante seis generaciones no disminuyó la supervivencia en el maíz Bt en el invernadero. Los resultados sugieren que es posible una respuesta rápida a la selección en ausencia de apareamiento con escarabajos no expuestos, enfatizando la importancia de refugios efectivos para el manejo de la resistencia

To delay evolution of insect resistance to transgenic crops producing Bacillus thuringiensis (Bt) toxins, nearby refuges  of host plants not producing Bt toxins are required in many regions. Such refuges are expected to be most effective in slowing resistance when the toxin concentration in Bt crops is high enough to kill all or nearly all insects heterozygous for resistance. However, Bt corn, Zea mays, introduced recently does not meet this high-dose  criterion for control of western corn rootworm (WCR), Diabrotica virgifera virgifera. A greenhouse method of rearing WCR on transgenic corn expressing the Cry3Bb1 protein was used in which approximately 25% of previously unexposed larvae survived relative to isoline survival (compared to 1 4% in the field). After three generations of full larval rearing on Bt corn (Constant-exposure colony), WCR larval survival was equivalent on Bt corn and isoline corn in greenhouse trials, and the LC50 was 22-fold greater for the Constant-exposure colony than for the Control colony in diet bioassays with Cry3Bb1 protein on artificial diet. After six generations of greenhouse selection, the ratio of larval recovery on Bt corn to isoline corn in the field was 11.7-fold greater for the Constant-exposure colony than the Control colony. Removal from selection for six generations did not decrease survival on Bt corn in the greenhouse. The results suggest that rapid response to selection is possible in the absence of mating with unexposed beetles, emphasizing the importance of effective refuges for resistance management Transgenic crops producing Bacillus thuringiensis (Bt) toxins kill some key insect pests and can reduce reliance on insecticide sprays. Sustainable use of such crops requires methods for delaying evolution of resistance by pests. To thwart pest resistance, some transgenic crops produce 2 different Bt toxins targeting the same pest. This pyramid  strategy is expected to work best when selection for resistance to 1 toxin does not cause cross-resistance to the other toxin. The most widely used pyramid is transgenic cotton producing Bt toxins Cry1Ac and Cry2Ab. Cross-resistance between these toxins was presumed unlikely because they bind to different larval midgut target sites. Previous results showed that laboratory selection with Cry1Ac caused little or no cross-resistance to Cry2A toxins in pink bollworm (Pectinophora gossypiella), a major cotton pest. We show here, however, that laboratory selection of pink bollworm with Cry2Ab caused up to 420-fold cross-resistance to Cry1Ac as well as 240-fold resistance to Cry2Ab. Inheritance of resistance to high concentrations of Cry2Ab was recessive. Larvae from a laboratory strain resistant to Cry1Ac and Cry2Ab in diet bioassays survived on cotton bolls producing only Cry1Ac, but not on cotton bolls producing both toxins. Thus, the asymmetrical cross-resistance seen here does not threaten the efficacy of pyramided Bt cotton against pink bollworm. Nonetheless, the results here and previous evidence indicate that cross-resistance occurs between Cry1Ac and Cry2Ab in some key cotton pests. Incorporating the potential effects of such cross-resistance in resistance management plans may help to sustain the efficacy of pyramided Bt crops.

Los cultivos Bt transgénicos producen proteínas Cry insecticidas que se liberan al suelo en residuos vegetales, exudados de raíces y polen y que pueden afectar a los microorganismos del suelo. Como continuación de los estudios en el laboratorio y en una sala de crecimiento de plantas, se realizó un estudio de campo en la Estación Experimental Rosemount de la Universidad de Minnesota. Tres variedades de maíz Bt que expresan la proteína Cry1Ab, que es tóxica para el barrenador del maíz europeo (Ostrinia nubilalis Hübner), una variedad de maíz Bt que expresa la proteína Cry3Bb1, que es tóxica para el complejo del gusano de la raíz del maíz (Diabrotica spp.), y sus variedades casi isogénicas no-Bt fueron evaluadas por sus efectos sobre la diversidad microbiana mediante técnicas de placa de dilución clásica y moleculares (electroforesis en gel de gradiente de desnaturalización de la reacción en cadena de la polimerasa) y por las actividades de algunas enzimas (arilsulfatasas, fosfatasas ácidas y alcalinas, deshidrogenasas, y proteasas) implicadas en la degradación de la biomasa vegetal. Después de 4 años consecutivos de cultivo de maíz (2003-2006), no hubo, en general, diferencias estadísticamente significativas consistentes en el número de diferentes grupos de microorganismos, las actividades de las enzimas y el pH entre los suelos plantados con maíz Bt y no-Bt. Los números y tipos de microorganismos y actividades enzimáticas diferían con la estación y con las variedades de maíz, pero estas diferencias no estaban relacionadas con la presencia de las proteínas Cry en el suelo. La proteína Cry1Ab del maíz Bt (eventos Bt11 y MON810) se detectó en la mayoría de los suelos durante los 4 años, mientras que la proteína Cry3Bb1 no se detectó en los suelos del maíz Bt (evento MON863) que expresan el gen cry3Bb1.

Transgenic Bt crops produce insecticidal Cry proteins that are released to soil in plant residues, root exudates, and pollen and that may affect soil microorganisms. As a continuation of studies in the laboratory and a plant-growth room, a field study was conducted at the Rosemount Experiment Station of the University of Minnesota. Three Bt corn varieties that express the Cry1Ab protein, which is toxic to the European corn borer (Ostrinia nubilalis Hübner), and one Bt corn variety that expresses the Cry3Bb1 protein, which is toxic to the corn rootworm complex (Diabrotica spp.), and their near-isogenic non-Bt varieties were evaluated for their effects on microbial diversity by classical dilution plating and molecular (polymerase chain reaction-denaturing gradient gel electrophoresis) techniques and for the activities of some enzymes (arylsulfatases, acid and alkaline phosphatases, dehydrogenases, and proteases) involved in the degradation of plant biomass. After 4 consecutive years of corn cultivation (2003-2006), there were, in general, no consistent statistically significant differences in the numbers of different groups of microorganisms, the activities of the enzymes, and the pH between soils planted with Bt and non-Bt corn. Numbers and types of microorganisms and enzyme activities differed with season and with the varieties of corn, but these differences were not related to the presence of the Cry proteins in soil. The Cry1Ab protein of Bt corn (events Bt11 and MON810) was detected in most soils during the 4 yr, whereas the Cry3Bb1 protein was not detected in soils of Bt corn (event MON863) expressing the cry3Bb1 gene.

Se estudiaron los efectos de la proteína Cry1Ab insecticida de Bacillus thuringiensis (Bt) en el nematodo Caenorhabditis elegans, con suelo de campos experimentales cultivados con maíz Bt transgénico (MON810) y con la proteína Cry1Ab tripsinizada expresada en Escherichia coli. El contenido de proteína Cry1Ab estaba por encima del límite de detección de una prueba ELISA en solo la mitad de las muestras de suelo obtenidas de parcelas transgénicas, con un rango de 0.19 a 1.31 ng g (-1) de peso seco. En un bioensayo de laboratorio, C. elegans se expuso a la rizosfera y el suelo a granel de campos con maíz isogénico o transgénico o a soluciones de proteína Cry1Ab (0, 24, 41, 63, 118 y 200 mg l (-1)) durante un período de 96 h, con el crecimiento y la reproducción como parámetros de prueba. La reproducción y el crecimiento de los nematodos se redujeron significativamente en rizosfera y en suelo del maíz Bt en comparación con el suelo del maíz isogénico y se correlacionaron significativamente con las concentraciones de la proteína Cry1Ab en las muestras del suelo. Además, la toxicidad de la proteína Cry1Ab pura para la reproducción y el crecimiento de C. elegans fue dependiente de la concentración. Dado que se produjo una inhibición significativa a concentraciones relativamente altas de la proteína Cry1Ab (41 mg l (-1)), los efectos de las muestras de suelo de maíz Bt no pudieron atribuirse directamente a la toxicidad de la proteína Cry1Ab. Los resultados demuestran que los bioensayos con el nematodo, C. elegans, proporcionan una herramienta prometedora para monitorear los efectos potenciales de las toxinas Bt en medios acuosos y suelos.

The effects of the insecticidal Cry1Ab protein from Bacillus thuringiensis (Bt) on the nematode, Caenorhabditis elegans, were studied with soil from experimental fields cultivated with transgenic Bt corn (MON810) and with trypsinized Cry1Ab protein expressed in Escherichia coli. The content of Cry1Ab protein was above the detection limit of an ELISA test in only half of the soil samples obtained from transgenic plots, ranging from 0.19 to 1.31 ng g(-1) dry weight. In a laboratory bioassay, C. elegans was exposed to rhizosphere and bulk soil from fields with isogenic or transgenic corn or to solutions of Cry1Ab protein (0, 24, 41, 63, 118, and 200 mg l(-1)) over a period of 96 h, with growth and reproduction serving as the test parameters. Nematode reproduction and growth were significantly reduced in rhizosphere and bulk soil of Bt corn compared with soil from isogenic corn and were significantly correlated with concentrations of the Cry1Ab protein in the soil samples. Moreover, the toxicity of pure Cry1Ab protein to the reproduction and growth of C. elegans was concentration-dependent. As significant inhibition occurred at relatively high concentrations of the Cry1Ab protein (41 mg l(-1)), the effects of the soil samples from Bt corn could not be assigned directly to the toxicity of the Cry1Ab protein. The results demonstrate that bioassays with the nematode, C. elegans, provide a promising tool for monitoring the potential effects of Bt toxins in aqueous medium and soils.

La siembra generalizada de maíz transgénico que contiene endotoxinas Cry de Bacillus thuringiensis (Bt) en sus tejidos para el control de plagas de insectos aumenta la posibilidad de influencia en muchas especies no objetivo, incluidas las especies de Chrysopidae que se alimentan de polen. Este estudio se realizó para evaluar los parámetros de adecuación asociados con la longevidad, la fecundidad y la viabilidad de los huevos de adultos de Chrysoperla plorabunda (Fitch) (Neuroptera: Chrysopidae) cuando se alimentaron con polen de maíz Bt. Los productos Bt probados con sus respectivasno Bt casi isolínico fueron Evento 176 (Cry1Ab), MON810 (Cry1Ab) y TC1507 (Cry1F). Las hembras alimentadas con polen del Evento 176 vivieron significativamente más tiempo que las alimentadas con polen de no Bt casi isolínico. Los machos alimentados con polen de TC1507 mostraron una tendencia a vivir más que los machos alimentados con su polen no Bt casi isolínico, pero no hubo diferencia entre las hembras con respecto a este evento. El número medio de huevos producidos por hembra por día fue significativamente menor para los que recibieron polen MON810 en comparación con las hembras alimentadas con polen no Bt casi isolínico. La producción total de huevos fue significativamente menor para las hembras alimentadas con polen MON810 en comparación con las hembras alimentadas con polen no Bt casi isolínico.

The widespread planting of transgenic corn containing Bacillus thuringiensis (Bt) Cry endotoxin in its tissues for insect pest control raises the potential for influence on many non-target species including pollen-feeding species of Chrysopidae. This study was conducted to assess fitness parameters associated with longevity, fecundity, and egg viability of adult Chrysoperla plorabunda (Fitch) (Neuroptera: Chrysopidae) when fed Bt corn pollen. Bt products tested with their respective non-Bt near-isolines were Event 176 (Cry1Ab), MON810 (Cry1Ab), and TC1507 (Cry1F). Females fed pollen from Event 176 lived significantly longer than those fed pollen from its non-Bt near-isoline. Males fed pollen from TC1507 showed a trend for living longer than males fed its non-Bt near-isoline pollen, but there was no difference for females regarding this event. The mean number of eggs produced per female per day was significantly less for those fed MON810 pollen compared with females fed pollen from the non-Bt near-isoline. Total egg production was significantly less for females fed MON810 pollen vs. females fed pollen from its non-Bt near-isoline.

El maíz modificado genéticamente (GM) que expresa la toxina Bt Cry1Ab (maíz Bt) se analizó para determinar los efectos sobre la supervivencia, el crecimiento y la reproducción de la pulga de agua Daphnia magna, un artrópodo crustáceo utilizado comúnmente como organismo modelo en estudios ecotoxicológicos. En tres experimentos repetidos, D. magna se alimentó con maíz molido al 100% en suspensión, utilizando maíz GM o isogénico no modificado (MI). D. magna alimentada con maíz GM mostró un rendimiento físico significativamente reducido: la mortalidad fue mayor, una menor proporción de hembras alcanzó la maduración sexual y la producción total de huevos fue menor en comparación con D. magna alimentada con maíz isogénico MI. Llegamos a la conclusión de que la variedad probada de maíz Bt y su contraparte MI no tienen las mismas cualidades como fuentes de alimentos para este organismo modelo ampliamente utilizado. La combinación de la adecuación reducida combinado con el inicio temprano de la reproducción de D. magna alimentada con maíz Bt indica más un efecto tóxico que un valor nutricional más bajo del maíz GM.

Genetically modified (GM) maize expressing the Bt-toxin Cry1Ab (Bt-maize) was tested for effects on survival, growth, and reproduction of the water flea Daphnia magna, a crustacean arthropod commonly used as a model organism in ecotoxicological studies. In three repeated experiments, D. magna were fed 100% ground maize in suspension, using either GM or isogenic unmodified (UM) maize. D. magna fed GM-maize showed a significantly reduced fitness performance: The mortality was higher, a lower proportion of females reached sexual maturation, and the overall egg production was lower compared to D. magna fed UM isogenic maize. We conclude that the tested variety of Bt-maize and its UM counterpart do not have the same quality as food sources for this widely used model organism. The combination of a reduced fitness performance combined with earlier onset of reproduction of D. magna fed Bt-maize indicates a toxic effect rather than a lower nutritional value of the GM-maize.